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Veterinaria Trop. 27(2): 111-121. 2002 

RELACIÓN ENTRE LA CARGA PARASITARIA DE NEMATODOS GASTROINTESTINALES y LA RIQUEZA ESPECÍFICA DE LA INFRACOMUNIDAD PARASITARIA EN CAPRINO S DE UNA ZONA ÁRIDA VENEZOLANA

 Luz A. Pino* y Gustavo Morales*

 * Investigadores. INIA. Centro Nacional de Investigaciones Agrícolas. 
Laboratorio de Parasitología. Av. Las Delicias. Maracay 2101, 
estado Aragua. Venezuela.

 Recibido: noviembre 28, 2002.


 RESUMEN 

La evaluación helmintológica post-morten de 76 caprinos (>1 año) infectados en condiciones naturales y provenientes de una región árida de Venezuela permitió evidenciar una baja diversidad específica (D = 2, 13 especies) con desigual repartición de las cargas de cada especie, al interior de la infracomunidad (E = 0,30; I.D.C = 85,44%). De igual forma las cargas parasitarias de los caprinos con infecciones pluriespecíficas son más elevadas que las correspondientes a las de los caprinos con infecciones monoespecíficas. También se logró determinar que existe una correlación positiva entre el número de especies y la carga de cada una de ellas, en particular al interior de la infracomunidad. Una correlación positiva entre las cargas de las siguientes especies de nematodos: Haemonchus contortus, Trichostrongylus axei, T. colubriformis y Oesophagostomum columbianum. 

Palabras Clave: Nematoda; infracomunidad; riqueza específica; índice de dominancia; equitabilidad; carga parasitaria; cabras. 

INTRODUCCIÓN 

La ganadería caprina es de suma importancia social y económica para la población campesina venezolana radicada en las regiones áridas y semiáridas del país, ya que constituye la principal e incluso única fuente de ingreso familiar (Ramírez y Reverón, 1984). En estas regiones la producción caprina se ve fuertemente limitada debido a las enfermedades parasitarias, infectocontagiosas y carencias nutricionales, lo que ocasiona bajos niveles de productividad, altas tasas de mortalidad y atraso en el desarrollo de los animales durante el período nacimiento-destete (Nogueira, 1982). 

Observaciones de diversos autores coinciden en señalar que los caprinos generalmente están parasitados por más de una especie de nematodos gastroentéricos (Charles, 1989; Morales et al., 1998a), de ahí el interés de evaluar si la carga en vermes es afectada por el número de especies distintas y presentes simultáneamente, debido, entre otras razones a sus implicaciones vinculadas al desarrollo de estrategias de control basadas en tratamientos selectivos (Morales et al., 1998b; Pino, 1986). 

MATERIALES Y MÉTODOS 

Los caprinos utilizados en el presente trabajo provienen de las localidades de Los Arangües, El Culebrero y La Granja; pertenecientes al distrito Torres del estado Lara (Venezuela), cuya altitud oscila entre los 430 y los 510 m.s.n.m., ubicadas según la clasificación de Holdrige en las zonas de vida de transición de bosque muy seco tropical hacia maleza desértica (Ewel et al., 1967). En estas localidades la precipitación es baja (35,8 a 53,02 mm mensual-I) y la relación de precipitación total y evaporación, oscila entre 4,5 y 8,4 (Baker, 1998). 

Se examinó un total de 76 tractos gastrointestinales de caprinos adultos, sacrificados en el matadero semi-industrial de Carora, estado Lara. El tracto gastrointestinal de cada animal fue separado en segmentos (abomaso, intestino delgado, intestino grueso) mediante doble ligadura, luego de lo cual eran colocados en bolsas plásticas individuales, dentro de una cava con hielo para su traslado al laboratorio, en donde eran congelados (-20°C), hasta su procesamiento. 

La necropsia parasitaria se realizó mediante técnicas de clásico uso en helmintología (Hansen y Perry, 1994; Skerman e Hillard, 1966). Para la identificación de las diferentes especies de nematodos se recurrió a las claves morfológicas suministradas por diversos autores (Euzeby, 1982;Ransom, 1911; Soulsby, 1982). 

El estudio realizado concierne a las infrapoblaciones de algunas especies de nematodos diagnosticados, cuya presencia simultanea en un hospedador conforman una infracomunidad (Morales, 2001). En una primera etapa se realizaron los cálculos para establecer los valores correspondientes a los índices de equitabilidad y de diversidad específica, para lo cual se empleó las fórmulas suministradas por Bulla (1994). 

La diversidad específica es una medida de la composición en especies de una comunidad, que en este caso, por estar referida únicamente a las infrapoblaciones, su valor corresponde al de la infracomunidad de nemátodos gastroentéricos presentes en el hospedador objeto de estudio. Se empleó el índice de Bulla (1994); por ser su unidad de expresión el número de especies. 

La equitabilidad evalúa el grado de igualdad de las abundancias de las diferentes especies al interior de la infracomunidad (Molinary, 1989), lo cual significa que su máximo valor ocurre cuando todas y cada una de las especies están representadas por un similar número de individuos (Krebs, 1972). El índice de Dominancia de la infracomunidad expresa en términos porcentuales el peso numérico de las dos especies más abundantes al interior de la infracomunidad (Morales y Pino, 1995). 

Análisis estadístico 

Previo a la realización de los análisis estadísticos se procedió a agrupar a las cabras en función de la riqueza específica de sus infracomunidades parasitarias, efectuando la comparación entre las cargas en vermes en los caprinos así discriminados mediante el análisis de varianza no-paramétrico de Kruskal- Wallis, prueba estadística que también se empleó para evaluar el posible efecto de la riqueza específica sobre la carga de cada especie en particular. Para establecer la posible correlación cuantitativa entre la carga total en vermes y el número de especies, así como entre las diferentes especies de nema todos diagnosticadas se empleó el coeficiente de correlación de rangos de Spearman. El uso de pruebas estadísticas no paramétricas se justifica en vista de que los datos no siguieron una distribución normal (S2 > X). 

La información sobre el empleo de métodos no paramétricos en parasitología fue tomada de Morales y Pino (Morales y Pino, 1987; Morales et al., 1995) el análisis de los datos fue realizado con el Software estadístico MinitabTM Release 13 (2000).

 RESULTADOS Y DISCUSIÓN 

Los bajos valores de los índices de diversidad específica y equitabilidad, conjuntamente con el elevado porcentaje que corresponde a las dos especies que numéricamente dominan al interior de la infracomunidad (T. colubriformis y T. axei) reflejan la desigual repartición de las cargas de las diferentes especies parasitarias (Cuadro 1). Las infecciones monoespecíficas (9,2%) y las bi-específicas (15,78%) son poco frecuentes en comparación con las infecciones múltiples (75%). 

CUADRO 1. Estadísticas descriptivas e índices ecológicos de la infracomunidad de nematodos gastrointestinales presentes en caprinos infestados bajo condiciones naturales (n = 76). 


Especie Media Mediana V. Max C.V. (%)

H.c.
T.a.
T.c.
C.c.
O.c.
T.g.
S.c.

Índice de diversidad especifica:                2,13 especies
Índice de equitatibilidad:                          0,30
Índice de dominancia de la comunidad:     85,44%
Riqueza específica:                                  7 especies

H.c: Haemonchus contortus 
T.a: Trichostrogylus axei 
T.c: Trichostrogylus columbriformis
c.c: Cooperia curticei 
O.c: Oesophagostomum columbianum 
T.g: Trichuris globulosa 
S.c: Skrjabinema caprae
 

V. max: valor máximo.
C.V. (%): coeficiente de variación en porcentaje

Se constató además la existencia de diferencias estadísticamente significativas de la carga en vermes en los caprinos discriminados, basados en la riqueza específica de sus infracomunidades, correspondiéndole las cargas más elevadas a los caprinos con infecciones múltiples (Cuadro 2). 

Al evaluar el efecto de la riqueza específica de la infracomunidad sobre cada especie de nematodo, en particular, se observa que las diferentes especies incrementan sus cargas cuando las infecciones son múltiples, tal como lo evidencian los valores de los estadísticos de Prueba de Kruskal Wallis y de correlación de Rangos de Sperman (Cuadro 3). Las especies H. contortus, T. axei, T. colubriformis y O. columbianum; presentaron correlación positiva y significativa entre sus cargas (Cuadro 4). 

La infracomunidad de nema todos gastrointestinales presentes en las cabras estudiadas está conformada por tan solo siete especies, de las cuales cuatro pertenecen a la familia Trichostrongylidae (H. contortus, T. axei, T. colubriformis y C. curticei), una a la familia Strongylidae (O. columbianum), otra a la Trichuridae (T. globulosa) y Oxyuridae (Skrjabinema caprae). 

CUADRO 2. Comparación entre las cargas parasitarias por nematodos gastrointestinales en caprinos discriminados en base al número de especies diferentes presentes en forma simultánea en cada uno de ellos.


Riqueza específica 

n

%

Media

Mediana

Rango promedio


Una

7

9,2

88,9

8

8,7

Dos

125

15,8

1 242

514

37,3

Tres

16

21,05

855

367

30,1

Cuatro

19

25

2 366

1 415

46,6

Cinco

13

17,1

1 771

1 137

48,5

Seis

9

11,8

2 434

850

46,8


H: 21,56            P<0,01            g l: 5
r h o: 0,43         P<0,01            g l: 74
H. Estadístico de prueba del ANOVA de Kruskal-Wallis
r h o: Coeficiente de correlación de rangos de Spearman
G l: grados de libertad
P: probabilidad

 

CUADRO 3. Comparación entre las cargas parasitarias de cada especie de nematodo diagnosticada en relación con el número de especies (riqueza específica), presentes en cada caprino examinado.


n H.c T.a T.c C.c O.c T.g S.c

Una

7

0

0

84,3

0

2,29

0,71

1,57

Dos

12

20,3

10

994

47

0

1

1,7

Tres

16

42,8

91,7

642

0

1,81

2,6

70,7

Cuatro

19

307

344

1 647

0

15,3

17,6

35,5

Cinco

13

169,8

281

1 292

0,92

11,5

5,3

10,5

Seis

9

191

242

1 873

17,6

15,2

5,4

90,4

H

22,5

27,5

18,3

13,3

22,5

16,7

10,96

P l

0,001

0,001

0,003

0,02

0,003

0,01

0,05

Rho

0,52

0,57

0,71

0,23

0,29

0,46

0,27

P2

0,05

0,05

0,05

0,05

0,05

0,05

0,05


H: Estadístico de prueba del ANOVA de Kruskal-WaIlis.
P1: Probabilidad del estadístico H.
r h o: Coeficiente de correlación de rangos de Spearman.
P2: Probabilidad del estadístico r h o.

H.c: Haemonchus contortus
T.a: Trichostrogylus axei
T.c: Trichostrogylus columbriformis
c.c: Cooperia curticei
O.c: Oesophagostomum columbianum
T.g: Trichuris globulosa
S.c: Skrjabinema caprae
 

En el interior de la infracomunidad las especies dominantes fueron T. colubriformis y T. Axei, las cuales representaron el 85,44% de la carga total en vermes, correspondiéndole a T. colubriformis el 71,13%. Esto se traduce en bajos valores para los índices de diversidad específica y equitabilidad como consecuencia de la desigual repartición numérica de las diferentes especies presentes (Daget, 1979), lo cual permite considerar a las dos especies de Trichostrongylus como especies mayores de la infracomunidad, lo que es explicable bajo las condiciones climáticas del lugar de procedencia de estas cabras, considerando la resistencia, tanto de los huevos embrionados, como de las larvas infectantes (L3) de Trichostrongylus a las condiciones adversas del medio externo (Levine, 1963). 

Los casos de infecciones múltiples (>3 especies) representaron el 75%, observándose una gran variabilidad en la distribución de las cargas tanto globales (todas las especies en conjunto), como específicas, evidenciando la heterogeneidad de la predisposición de algunos individuos para infectarse y albergar mayor número de vermes y de especies distintas que otros bajo similares condiciones de exposición (Mandonneh, 1995; Morales et al., 1986). 

CUADRO 4. Correlación entre los rangos (rho) de las cargas de cada especie de nematodos gastrointestinales presentes en los caprinos examinados. (n=76).


H.c T.a T.c C.c O.c T.g S.c

H.c

T.a

0,62

T.c

0,53

0,57

C.c

-0,12

-0,09

-0,08

O.c

0,60

0,39

0,28

-0,07

T.g

-0,07

-0,09

-0,16

0,06

0,02

S.c

-0,30

-0,13

0,08

0,11

-0,02

0,29


H.c: Haemonchus contortus
T.a: Trichostrogylus axei
T.c: Trichostrogylus columbriformis
c.c: Cooperia curticei
O.c: Oesophagostomum columbianum
T.g: Trichuris globulosa
S.c: Skrjabinema caprae
 

r h o: Estadistico de prueba del coeficiente de correlación de rangos de Spearman
r h o<0,23 (P<0,05)

La relación observada entre la riqueza específica y las cargas parasitarias es concordante con lo señalado por Poulin (1998) quien refiere que la exposición temprana a la infección parasitaria (que conforma un hecho común en las explotaciones pecuarias locales), transforma a los individuos parasitados en imanes que atraen a otras especies parásitas en cantidades más elevadas que las adquiridas por los individuos no afectados, ya que la infección por una especie parásita actúa como factor favorable a la infección por otras especies, debido a la disminución en la capacidad de respuesta inmunológica (Garnhan, 1982). 

Por otra parte, según Morales et al., 1995 y 1998a, la existencia de una correlación significativa aunque no lineal, entre los HPG y la carga en vermes, permite inferir que los caprinos que se comportan como acumuladores de parásitos (Morales et al., 1998b) presentan infecciones múltiples, lo cual fue corroborado por la existencia de correlaciones positivas y significativas entre las cargas de las siguientes especies: H. contortus, T. axei, T. colubriformis y O. columbianum, resultando de gran importancia epidemiológica y clínica dado el significado patológico de dichas especies. 

En tal sentido se sugiere que la mayor susceptibilidad frente a las infecciones parasitarias no es específica para una especie de Strongylida en particular; siendo esto relevante a la hora de desarrollar un programa de selección de razas caprinas que incluya la resistencia a la infección parasitaria como criterio, debido a su comprobada naturaleza genética (Baker, 1998; Gray, 1997), así como para la implementación de programas de control mediante tratamientos selectivos al interior del rebaño (Morales et al., 1998a). 

SUMMARY 

Postmortem parasite examination of 76 goats (> 1 year) infected under natural conditions and reared in an arid region of Venezuela, showed the following results: A low specific diversity (D=2.13 species) with unequal numerical repartition of species abundances within the parasitic infracornmunity of gastrointestinal worm (E = 0.30; D.C.I = 85.44%); higher worm burden when parasitic infections were multispecific than in monospecific infections; a positive correlation between the number of species and the burden of each species within the parasitic. infra-community; a positive correlation among the loads of most important gastrointestinal worms: Haemonchus contortus, Trichostrongylus axei, T. colubriformis and Oesophagostomum columbianum. 

Key Words: Nematoda; infracommunity; specific richness; specific diversity; dominance index; worrn burden; goats; evenness. 

BIBLIOGRAFÍA 

BAKER, R. L. 1998. Genetic resistance to endoparasites in sheep and goats. A review of genetic resistance to gastrointestinal nematode parasites in sheep and goats in the tropics and evidence for resistance in some sheep and goats breeds in sub-humid coastal of Kenya. Animal Genetic Resources Inforrnation. 24: 13-30 pp. 

BULLA, L. 1994. An index of evenness and its associated diversity measure. Oikos. 70: 167 -171 pp.

CHARLES, T. P. 1989. Seasonal prevalence of gastrointestinal nematodes of goats in Pernambuco State; Brasil. Veterinary Parasitology 30:335-343. 

DAGET, J. 1979. Les Modeles Mathematiques en écologie. Masson, Paris. 172 p. 

EUZEBY, J. 1982. Diagnostic experimental des helminthoses animales. Tome II. Edil. Informations Techniques des Services Veterinaires. Ministere de L’ Agriculture, Paris. 364 pp.

EWEL, J., A. MADRIZ y J. TOSSI. 1967. Zonas de vida de Venezuela. Ediciones FONAIAP, Ministerio de Agricultura y Cría. Venezuela. 100 pp. 

GARHAN, P. C. 1982. Multiple infection of parasites. Deuxieme symposium sur la specificité parasitaire des parasites dos vertébres. Memoires du Museum National D'Histoire Naturelle, Paris. Zoologie. Tome 123. p. 39-46. (Serie A). 

GRAY, G 1997. Genetic resistance to Haemonchosis in sheep. Parasitolgy Today. 253-255.

HANSEN, J. and B. PERRY. 1994. The epidemiology, diagnosis and control ofhelminth parasites ofruminants. International Laboratory for Research on animal diseases. Nairobi, Kenya. 171 pp.  

KREBS, C. 1972. Ecology: The Experimental Analysis of Distribution and Abundance. Harper and Ron Publishers. U.S.A. 694 pp. 

LEVINE, N. 1963. Weather, climate and bionomics of ruminants nematode larvae. Adv. Veto Sci. 215-261. 

MANDONNET, N. 1995. Analyse de la variabilité genetique de la Resístance aux strongles gastrointestinaux chez les petits ruminants. Elements pour la definition d'objetifs et de criteres de selection en Milieu Tempere ou Tropical. These Dr.en Sci. Université de Paris XI, Orsay. Paris. 115 pp. 

MINITAB INC. 2000. Data analisys and quality tools, release 13 for windows adobe systems incorporated. State College. Pensilvania U.S.A. 

MOLINARY, J. A. 1989. A calibrated index for measurements of evenness. Oikos. 56:319-323. 

MORALES, G, L. A. PINO, E. ALDANA, L. PERDOMO y E. MOLINA. 1986. Comparación entre las comunidades de nematodos parásitos de ovinos y caprinos criados en zonas áridas de Venezuela. In: Memorias do Instituto "Oswaldo Cruz". 81:185-190. 

MORALES, G Y L. A. PINO. 1987. Parasitología cuantitativa. Fondo editorial "Acta científica venezolana", Caracas, Venezuela. 132 pp. 

MORALES, G Y L. A. PINO. 1995. Parasitometría. Ediciones de la Universidad de Carabobo, Valencia, Venezuela. 224 pp. 

MORALES, G., L. MORENO, L. A. PINO, Q. SURUMAY y J. MORENO. 1995. Relationship between adult worm burden and faecal egg count in naturally infected cattle. Research and reviews in Parasitology 55:181-183. 

MORALES, G, L. A. PINO, E. SANDOVAL y L. MORENO. 1998a. Relación entre las cargas parasitarias, las especies del orden Strongylida presentes y el número de huevos en heces de caprinos naturalmente infectados. Veterinaria Trop. 23(2): 101-107. 

MORALES, G, L. A. PINO, E. SANDOVAL y L. MORENO. 1998b. Importancia de los animales acumuladores de parásitos (wormy animals) en rebaños de ovinos y caprinos naturalmente infectados. Analecta Veterinaria. 18:1-6. 

MORALES, G., L. A. PINO, E. SANDOVAL, L. MORENO Y L. JIMÉNEZ. 2001. Gastrointestinal nematode infection in raised ewes in an arid zone of Venezuela. Parasitología al día 25:36-39. 

NOGUEIRA P., T. 1982. Doencas parasitarias dos caprinos mas regiôes âridas e semi-âridas do nordeste brasileiro. EMBRAPA-CPATSA. N° 17. Brasil 45 pp. 

PINO, L. A., G MORALES, E. ALDANA, L. PERDOMO y E. MOLINA. 1986. Caracterización microecológica de los nematodos parásitos de ovinos de zonas áridas de Venezuela (un nuevo criterio para el control). Rev. Iber. Parasitol. 46:395-401. 

POULIN, R. 1998. Evolutionary ecology of parasites from individuals to communities. Chapman and Hall, London. 212 pp. 

RAMIREZ, D. y A. REVERÓN. 1984. Consideraciones generales sobre la producción de cabras en Venezuela. En temas ovinos y caprinos. Edit por Reverón. A. Espasande S.R.L. Maracay, Venezuela. p. 271-288. 

RANSOM, B. 1911. The nematodes parasitic in the alimentary tract of cattle, sheep and other ruminants. U.S. Departament of Agriculture, bulletin 127, Washington. 132 pp. 

SKERMAN, K. D. and J.J. HILLARD. 1966. A handbook for studies of helminth parasites of ruminants. Near east animal health Institute, Teheran. Handbook N° 2. Rome: food and agricultural organization of the united nations. 183 p. 

SOULSBY, E. J. W. 1982. Helminth, arthropods and protozoa of domesticated animals. Seventh edition. Bailliere Tindall, London: Lea and Febiger. Philadelphia. p. 212-258.


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