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Agronomía Tropical 25(4): 367-380. 1975

Sclerospora sorgi Weston & Uppal, GRAVE PATOGENO DEL SORGO EN VENEZUELA

A. Fernández B.*, G. Malaguti* y H. Nass**

*Sección de Fitopatología -
Centro National de
Investigaciones Agropecuarias
 (CENIAP), Maracay.

**Sección de Fitopatología -
Centro de Investigaciones de la
 Región Centro-Occidental
(CIARCO), Araure.


INTRODUCCIÓN

En el año 1974, apareció en forma epifitótica, en siembras de sorgo (Sorghum bicolor L. MOENCH), en Sabaneta (Estado Barinas) una enfermedad caracterizada principalmente por la presencia de bandas cloróticas en el follaje, que más tarde se necrosan y producen la ruptura del tejido, presentando las hojas más viejas un aspecto de "jirones" o trizas longitudinales. Estas plantas generalmente no llegan a florecer. La misma enfermedad se observó en la maleza "falso Johnson" (Sorghum arundinaceum STAPF VEL. AFF. (Sorghum verticilliflorum según identificación de B. TRUJILLO, Instituto de Botánica, Facultad de Agronomía, U.C.V., Maracay.), la cual invade comúnmente las siembras de toda la región. De acuerdo con la sintomatología y los estudios realizados, se pudo determinar que la enfermedad es causada por Sclerospora Sorghi WESTON & UPPAL, hongo perteneciente a la familia Peronosporaceae, que comprende muchas especies que causan mildius húmedos o lanosos (Downy mildews) en diferentes plantas cultivadas.

Las observaciones fueron hechas por los autores en el campo infestado, así como también en material traído a los laboratorios de Fitopatología del CENIAP (Maracay) y del CIARCO (Araure) (Material enfermo traído por el Dr. M. RICCELLI (PROSECA - Valencia) el Ing Agr. V. MICHELENA (CIARCO, Araure) y por agentes agrícolas y agricultores de la región.).

La enfermedad había sido observada, en 1973, en parcelas experimentales de sorgo, en la Estación de Guarabao (Edo. Yaracuy). (Informe Actual del Ing. Agr. D. TOVAR y de la Sección de Fitopatología del CIARCO del año 1973; y Boletín Informativo Nº 1 Programa MAC-CAPCA-IFPA, Sept. 1974.).

En los meses de Enero y Febrero de 1975, la enfermedad se ha venido observando en siembras experimentales de sorgo en Maracay, en el Centro Nacional de Investigaciones Agropecuarias, en unas pocas plantas de la variedad 'dorado M' y en la Facultad de Agronomía, en una siembra de la colección de sorgo del Instituto de Genética.

Así mismo se ha presentado en forma alarmante en la totalidad de las plantas de S. arundinaceum, maleza que invade los campos, especialmente los libres de cultivos, en la Estación Experimental de Yaritagua (Estado Yaracuy), y muy posiblemente el agente causante sea también el responsable de la enfermedad conocida como "punta loca" en maíz, actualmente en estudio por los autores.

En el presente trabajo se describe, por primera vez en el país, la enfermedad conocida como "Mildiu del Sorgo", así como su agente causante Sclerospora sorghi.

REVISIÓN DE LA LITERATURA

La enfermedad conocida como Mildiu del Sorgo fue señalada por primera vez por BUTLER en la India, en 1907, como causada por el hongo Sclerospora graminicola var. andropodonis-sorghi (en 6). Más tarde, WESTON y UPPAL realizando estudios del patógeno, lo reubicaron con el nombre de Sclerospora sorghi diferente a S. graminicola, siendo sus características principales las siguientes: "Conidióforos erectos, con célula basal en el eje principal y ramas usualmente dicotómicas. Largo de 100150 micras, limitado por una septa semejante a un anillo engrosado. Las ramas del conidióforo sostienen los conídios suborbiculares de un tamaño de 15-28,9 por 15-26,9 micras, de pared delgada, ausente de papila de dehiscencia y germinación por hifas. Oosporas con pared de espesor irregular y angulosa, encerrando una espora esférica de 31 a 36,9 micras de diámetro, la pared de 1,1 a 2,7 micras de espesor. Germinación ramificada con tubo germinativo hislino sin septas". (21).

En 1964, REYES et al (14), señalaron la enfermedad en Sorgo para el Sur de los Estados Unidos y México, indicando a S. sorghi como causante de la misma. Para 1973, la enfermedad se encontraba distribuida en casi todos los países africanos, la India, Pakistán, China, Estados Unidos, México, Perú, Argentina e Italia (6,9).

La bibliografía sobre la biología del patógeno es bastante amplia. FREDERIKSEN et al (6) mencionan que el hongo es capaz de infectar la planta mediante conídios asexuales u oosporas sexuales, pero que la manifestación de los síntomas es variable de acuerdo al estado de madurez del huésped y del patógeno. Describen cinco tipos de interacciones huésped-patógeno, que van desde infección de lesiones locales hasta infecciones sistémicas con diferencias en cuanto a la reproducción sexual o asexual del hongo, evidenciando la importancia de las condiciones ambientales, principalmente alto humedad, para la producción de conídios asexuales y posterior infección del huésped, con una temperatura óptima para ambos procesos de 21 °C para condiciones de laboratorio. Los conídios son de una germinación bastante rápida (20, 21), y se producen durante la noche, provocando una infección en pocas horas (11, 12). La penetración del hongo, en su fase asexual, es estomatal una vez que el conidio germina, y luego desarrolla un micelio intercelular que se extiende por todo el tejido (11). En cuanto al estado oogónico o sexual es característico de S. sorghi la ubicación de los oosporas en las células del mesofilo, paralelas a los haces vasculares de las hojas (15). Estas ooporas son capaces de permanecer en el suelo durante varios años y provocar infección en un huésped susceptible (6). S. sorghi se ha encontrado atacando, además del sorgo, a maíz (4, 5, 6, 7, 13, 16, 17, 18) y otros huéspedes gramíneas cultivadas y silvestres (8, 17, 19).

Se ha encontrado, muy frecuentemente, que la incidencia de la enfermedad induce un aumento de la susceptibilidad del huésped a otros patógenos. Así en sorgo, plántulas enfermas por mildiu, mueren por pudrición radicular causada por Fusarium moniliforme (1); en maíz se ha observado gran incidencia del carbón Ustilago maidis en plantas afectadas con el mildiu (6). Varios autores (2, 5, 13) señalan la transmisión de la enfermedad por la semilla; en este caso el patógeno se localiza en las glumas del grano de sorgo (2).

Por lo general, los autores concuerdan, al admitir que el control de la enfermedad es difícil y requiere aún de mucha investigación; sólo se cuenta, actualmente, con algunas líneas de sorgo resistentes (5, 7 10, 16, 22) y las prácticas agronómicas solamente ofrecen un control parcial de la enfermedad.

MATERIALES Y MÉTODOS

En siembras de sorgo ubicadas en Sabaneta, Estado Barinas, se recolectaron muestras de material enfermo de las variedades 'dorado M', 'Chaguaramas 2' y 'N. K. savanna', con diferentes intensidades de síntomas, así como también muestras de falso Johnson (Sorghum arundinaceum) maleza que presentaba síntomas muy similares a los observados en sorgo. En las mismas siembras y próximo a las plantas enfermas se tomaron muestras de suelo, presumiblemente infectado con oosporas del hongo, para ser utilizadas como inóculo en pruebas de transmisión. Material similar se obtuvo en siembras de Yaritagua (Estado Yaracuy) y Maracay (Estado Aragua). En el laboratorio, con tejidos provenientes de plantas enfermas y sanas, se realizaron preparaciones microscópicas, coloreándolos con azul de Algodón para comparar tejidos afectados y sanos y observar las estructuras del patógeno y su localización. Se realizaron cortes del tejido con un micrótomo de congelación, los cuales se colorearon con azul de algodón o una solución de Sudán III y Lacto-fenol 1:1, método propuesto por FREDERIKSEN et al, para diferenciar las estructuras del patógeno dentro del tejido vegetal (6). Para la rápida detección de la producción de conídios y conidióforos en la superficie foliar se utilizó el método de impresiones con cinta plástica, montada luego en lámina portaobjeto y coloreada con azul de algodón para su observación microscópica. Para las pruebas de patogenicidad y transmisión de la enfermedad se utilizaron las siguientes técnicas:

1. Siembra de semilla de sorgo en suelo, donde se habían incorporado previamente trozos de tejidos enfermos de sorgo o falso Johnson con gran cantidad de oosporas; método de COSPER y RIVERS (en 6).

2. Sembrando semillas de sorgo, en potes con suelo procedentes de campos infectados.

3. Utilizando, como agua de riego soluciones acuosas de oosporas, obtenidas por maceración de tejidos enfermos.

4. Colocando hojas infectadas de sorgo, en cámara húmeda, en contacto con las hojas de plántulas de sorgo, a una temperatura de 21 a 27°C, para promover la producción de esporangios (Técnica propuesta por JONES (12)).

5. Realizando heridas a raíces y tallos de plantas sanas de sorgo e inoculándolas, introduciendo en la herida tejido macerado de hojas infectadas, con gran cantidad de oosporas.

6. Enterrando material enfermo en surcos regados abundantemente, para luego, sobre ellos sembrar semillas sanas de sorgo.

Para cada técnica de inoculación se utilizaron, cada vez, veinte plántulas, de 15 días de edad; y se repitieron las experiencias cuatro veces.

RESULTADOS

A.-Sintomatología y susceptibilidad

La enfermedad se presenta en forma de infección sistémica, caracterizada por bandas cloróticas, de color amarillento, en las hojas (Fig. 4), tornándose luego, rojizas y oscuras hasta llegar a ser necróticas y provocar la ruptura de éstas por desintegración del tejido, dando a las hojas más viejas un aspecto de "jirones" por la presencia de cortes longitudinales que forman gran cantidad de trizas o flecos (Fig. 3). Las áreas cloróticas, en presencia de una atmósfera saturada y una temperatura cálida (21 a 27°) se cubren de una fina capa algodonosa de color blanco constituidos por los esporangios y esporangioforos del hongo. Esta producción es abundante cuando aún las bandas cloróticas son nuevas y de color amarillo, disminuyendo al madurar el tejido y tornarse de un color rojizo que indica el proceso de desarrollo de las oosporas dentro del tejido, con la subsiguiente ruptura del tejido por presión de dichas esporas sexuales sobre los haces vasculares. Esta desintegración del tejido permite a su vez que las oosporas caigan al suelo. Las plantas afectadas por esta enfermedad son en general de aspecto achaparrado, con hojas erectas, más cortas y más delgadas, algo quebradizas y por lo general no florecen.

Además del sorgo se encontró la maleza denominada falso Johnson (S. arundinaceum) mostrando síntomas similares a los ya descritos en sorgo, con gran producción de conídios y presencia de oosporas en el tejido afectado (Fig. 2). En esta especie las plantas enfermas florecen más frecuentemente que en el caso del Sorgo.

En cuanto a susceptibilidad en las variedades de sorgo afectadas, se pudo apreciar que la variedad 'dorado M', era más afectada que las variedades 'Chaguaramas 2', 'N. K. savanna', en siembras en el mismo campo y misma época.

En las siembras experimentales de 1973, en Guarabao, los cultivares de sorgo más afectados fueron: NK-4057; Dorado M; 5 H-PR-X50; Advance 14; P-8150; C-42A; R-2010.

B.- Observaciones del patógeno

Cortes del tejido enfermo de hojas de sorgo permitieron observar la presencia de un micelio intercelular localizado a lo largo de los haces vasculares de la hoja (Fig. 2); paralelamente a dichos haces, se observaron gran cantidad de oosporas de forma esférica, provistas de una gruesa pared de espesor irregular y angulosa. El diámetro de dichas oosporas es entre 34 a 35,5 micras con la pared de 1 a 2,6 micras.

Fig. 1. Estructura de Sclerospora sorghi en sorgo; A: Conidióforo; B: Esporangio o conidio germinando; C: Conidio, detalle de unión con el conidióforo; D y E: Oosporas.

Fig. 1. Estructura de Sclerospora sorghi en sorgo; A: Conidióforo; B: Esporangio o conidio germinando; C: Conidio, detalle de unión con el conidióforo; D y E: Oosporas.

 

Fig. 2. Estructuras de Sclerospora sorghi en "falso Johnson"; A: Conidióforo; B: Oosporas; C: Disposición de las oosporas en el tejido; D: Conidio germinando; E: Ruptura del tejido debido al desarrollo de oosporas.

Fig. 2. Estructuras de Sclerospora sorghi en "falso Johnson"; A: Conidióforo; B: Oosporas; C: Disposición de las oosporas en el tejido; D: Conidio germinando; E: Ruptura del tejido debido al desarrollo de oosporas.

 

Fig. 3. Síntomas del mildiu en el follaje de sorgo. Nótese el estriado de las hojas y como luego se rompen formando flecos.

Fig. 3. Síntomas del mildiu en el follaje de sorgo. Nótese el estriado de las hojas y como luego se rompen formando flecos.

 

Fig. 4. Síntomas del mildiu en sorgo. Arriba plantas de sorgo enfermas. Centro: detalle del follaje. Abajo izquierda: hojas enfermas mostrando la formación de flecos por ruptura del tejido, Abajo derecha: detalle de las hojas enfermas mostrando las estrías paralelas.
Fig. 4. Síntomas del mildiu en sorgo. Arriba plantas de sorgo enfermas. Centro: detalle del follaje. Abajo izquierda: hojas enfermas mostrando la formación de flecos por ruptura del tejido, Abajo derecha: detalle de las hojas enfermas mostrando las estrías paralelas.

Al colocar plantas enfermas en cámara húmeda durante la noche, se logró la producción de conídios y conidióforos en gran cantidad. Estos se presentaron como una fina capa algodonosa de color blanco en el haz de las hojas. Al microscopio los conidióforos aparecen como estructuras alargadas, con unas ramificaciones o ramas en el extremo superior. El eje principal se encuentra limitado por una septa a manera de anillo engrosado a una distancia variable de la base (Fig. 1-A). El eje se ensancha hacia su parte superior y se divide en ramas primarias, secundarias y hasta terciarias que finalizan en puntas generalmente pares donde se insertan los conídios (Fig. 1-A). El largo de los conidióforos varía entre 120 a 183 micras incluyendo las ramas de 18 a 22 micras; estas ramas llevan cada una un conídio de forma esférica a ovalada de 11,3 a 25,5 por 11,3 a 19,8 micras, provistos de una pared delgada y con ausencia de papila de dehiscencia.

Los conídios germinan mediante un tubo germinativo o hifa y son capaces de germinar 'in situ' sobre láminas portaobjetos y aun sobre el mismo conidióforo en condiciones de alta humedad (Fig. 1-B).

En la maleza 'falso Johnson' se observaron las mismas estructuras del hongo con características similares. Las oosporas presentaron un tamaño de 37,8 a 38,7 micras de diámetro; los conidióforos un largo de 124 a 201 micras y los conídios de 11,2 a 24,3 por 11,3 a 19,0 micras.

C.- Pruebas de patogenicidad

A pesar de las muchas pruebas realizadas, especialmente utilizando conidios como inóculo (Método 4), en condiciones de 100% de humedad relativa y 21 a 27°C, no se logró transmitir la enfermedad. La transmisión se obtuvo solamente en una prueba, en la cual se utilizaron como inóculo oosporas incorporadas al suelo (Método 1). En este caso se logró infección de sorgo a sorgo en un 10%, con un tiempo de infección de 140 días, siendo el cultivar utilizado el 'dorado M'.

En las otras pruebas, empleando los métodos descritos anteriormente, e inoculando diferentes cultivares de sorgo y maíz, así como falso Johnson, no se lograron resultados positivos.

DISCUSIÓN

EL género Sclerospora está representado por seis especies que difieren en algunas características morfológicas, ciclo de vida, sintomatología producida en el huésped, distribución geográfica y rango de huéspedes atacados (3, 6, 8, 17). Cuatro de estas especies, Sclerospora maydis, S. sacchari, S. philippinensis y S. miscanthi, sólo han sido señaladas en países de Asia y Australia (6), siendo las dos últimas capaces de infectar plantas de sorgo. Las dos especies restantes, S. sorghi y S. graminicola están presentes en América y tienen capacidad de infectar al sorgo.

El estudio de la morfología, características y comportamiento del hongo nos ha permitido señalar a Sclerospora sorghi como el causante de la enfermedad en Venezuela. En efecto el hongo presenta germinación de los esporangios mediante tubo germinativo, ausencia de papila de dehiscencia, presencia de una septa en forma de anillo engrosado en el eje principal del esporangiosforo, oosporas de pared gruesa y angulosa y disposición de estas oosporas en el tejido vegetal paralelamente a los haces vasculares, las cuales son todas características propias de S. sorghi; así mismo las medidas de las estructuras del hongo son similares a las descritas para S. sorghi, patógeno del sorgo, maíz y otras gramíneas en diversas partes del mundo (3, 8, 14, 16, 17, 19) incluyendo áreas cercanas a Venezuela.

En cuanto al resultado obtenido en las pruebas de patogenicidad y el bajo % de infección logrado en las transmisiones corresponden con las observaciones dadas por varios autores (3, 4, 5, 6, 10, 11, 12 y 22) sobre la dificultad encontrada al tratar de transmitir la enfermedad en forma artificial, ya que el hongo requiere de condiciones muy especiales, para el éxito de la infección. De acuerdo a nuestras observaciones de campo, podemos decir que un suelo frecuentemente húmedo, atmósfera saturada de humedad y lluvias frecuentes, son factores, junto con la susceptibilidad del huésped, predisponentes a la enfermedad.

La similitud de los síntomas observados en falso Johnson y sorgo, así como las características similares del hongo en los dos huéspedes, nos hace suponer que ambos huéspedes están afectados por el mismo patógeno, S. sorghi. En el campo, esta maleza se presenta fuertemente atacada dentro de las siembras de sorgo infectadas, constituyendo seguramente una fuente de infección para nuevas siembras, y una forma de perpetuarse el patógeno en ausencia del cultivo de sorgo.

CONCLUSIONES

1. Se reporta por primera vez en el país la presencia del hongo Sclerospora sorghi WESTON y UPPAL, como patógeno del sorgo en Venezuela.

2. Se señala la maleza conocida como "falso Johnson" (Sorghum arundinaceum) como huésped del mencionado patógeno, siendo este hecho de gran importancia por constituir esta planta una fuente de infección permanente en el campo y una forma de perpetuación del patógeno durante todo el año, aun en ausencia de siembra de sorgo.

3. En vista de la diferente susceptibilidad observada en los cultivares sembrados, es necesario realizar estudios sobre el comportamiento de un mayor número de variedades y líneas de sorgo, en la búsqueda de un material resistente, como el camino más seguro para lograr un control de la enfermedad.

RESUMEN

En la región de Sabaneta, (Estado Barinas), Yaritagua, (Estado Yaracuy) y Maracay, (Estado Aragua), se encontraron plantas de sorgo, Sorghum bicolor (L.,) MOENCH, con una enfermedad caracterizada por bandas cloróticas, que luego se hacen necróticas y provocan la ruptura del tejido. Estas plantas generalmente no llegan a florecer. 

El organismo causante se encuentra en forma sistémica en la planta y es capaz de producir esporas sexuales y asexuales en el huésped. El patógeno fue identificado como el hongo Sclerospora sorghi WESTON y UPPAL, y es señalado por primera vez en Venezuela. Se encontró afectando también a la maleza conocida como "falso Johnson" Sorghum arundinaceum; la cual constituye una segura fuente de infección y perpetuación del patógeno. 

SUMMARY

Downy mildew of Sorghum, Sorghum bicolor (L.) MOENCH, caused by Sclerospora sorghi WESTON & UPPAL is first described in Venezuela. The disease was observed affecting seriously plants of sorghum and "false Jhonson", Sorghum arundinaceum STAPF. VEL AFF., at different locations: Sabaneta (Barinas), Guarabao (Yaracuy) and Maracay (Aragua). 

The diseased plants exhibit chlorotic areas in the leaves, parallel stripes of green and white tissues, which turn brownish and necrotic; later the leaf shred. Shredding of leaves is a very conspicuous symptom. The affected leaves soon become necrotic; they dry from the tip downwards to the base. The diseased plants remain stunted, fail to flower and produce grain. 

Oospores and conidia (sporangia) were extremely abundant in the shredded leaf tissue. S. arundinaceum is surely a common and constant source of inoculum. Some details about the morphology of the fungus, as well as about the behavior of different sorghum cultivars are given.

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